De Doopsgezinde gemeente van Middelburg is de oudste protestantse gemeente in de stad, die reeds ca. 1535 als huisgemeente bestond. In 1592 was er aan de zuidzijde van de Hoogstraat naast de Stadsschuur een gebouw dat dienst deed als zeepziederij. In 1629 werd dit aangekocht ten dienste van de Doopsgezinde gemeente en een jaar later werd het gebouw tot kerk ingericht.
In de tweede helft van de 19e eeuw moest door een sterke groei van de gemeente – en daardoor een tekort aan zitplaatsen – meerdere kerkdiensten per zondag gehouden worden. Daarom werden er plannen gemaakt voor een nieuw en ruimer kerkgebouw. Het oude gebouw aan de Hoogstraat werd in 1889 verkocht aan het pas opgerichte korps van het Leger des Heils. Sinds enkele jaren is het gebouw in bezit en gebruik van het Theaterproductiehuis Zeelandia.
In 1888 werd aan de Lange Noordstraat een huis aangekocht (nu no. 60: “De Milde Maarten”) dat als pastorie dienst zou doen. De tuin, die aan de Blindenhoek grensde, bood genoeg ruimte om eenkerkgebouw te realiseren. Hiervóór had op deze plaats het woonhuis van een patriot gestaan dat in 1787 door woedende prinsgezinde Middelburgers met een VOC-kanon onherstelbaar was beschadigd… (!) De kerkenraad gaf de Haagse doopsgezinde architect K(laas) Stoffels (Westzaan 12 nov. 1857/ Den Haag 27 juli 1921) opdracht het nieuwe kerkgebouw te ontwerpen. In 1889 werd het in gebruik genomen.
De opdrachtgevers zullen het door Stoffels in 1885/1886 ontworpen kerkgebouw van de Doopsgezinde gemeente van Den Haag voor ogen hebben gehad. Beide kerkgebouwen werden door Stoffels naar de mode van de tweede helft van de 19e eeuw in een zogenaamde neo-stijl ontworpen, waarbij werd teruggegrepen op vroegere bouwstijlen.

De nieuwe Middelburgse “vermaning” (vanouds de naam die doopsgezinden aan hun kerkgebouwen gaven) werd gebouwd door aannemer H(erbert) P(ieter) van de Ree & Zoon te Middelburg. De architect koos voor het gebouw de neo-renaissance bouwstijl in baksteen met typisch Hollandse “speklagen” in natuursteen en een vooruitstekende (risaliserende) middenpartij met topgevel en dito hoekkolommen.
De raampartijen en de boogfriezen met rode baksteentraceringen boven in de voor- en zijgevels zijn in dezelfde stijl gerealiseerd. De bakstenen zijgevel met uitstekende kolommen (lisenen) aan de Blindenhoek toont naast neo-renaissance bogen een “modern” aandoend blokfries onder de dakgoot. Het bewaard gebleven contract van aanbesteding beschrijft nauwkeurig de soort en kwaliteit van de te gebruiken bouwmaterialen.

Het grotendeels gaaf bewaard gebleven interieur wordt gekenmerkt door de grote ramen, een blinde muur en veel andere elementen (onder andere het plafond, de preekstoel en de orgelkas) in dezelfde bouwstijl. De originele, vrolijk gekleurde glas-in-lood-ramen uit de glasfabriek van de firma Hawinkels in Swalmen (bij Roermond) zijn bijzonder door hun geslepen “edelstenen”. De monumentale preekstoel is een – destijds modieuze – tribunekansel die de redenaar-predikant de nodige ruimte geeft bij het voordragen van de zondagse preek.
De huidige kleuren van het interieur die ontleend zijn aan de ramen dateren van 1986 en zijn niet de oorspronkelijke.
Het gebouw werd aan het eind van de vorige eeuw aangewezen als rijksmonument.
In 1908 werd achter het kerkgebouw een gemeentezaal gebouwd onder architectuur van A. van Dorst. Dit gedeelte van het gebouw is geregistreerd op de gemeentelijke lijst van nieuwe monumenten. Gedurende de laatste decennia is de kerk in fasen gerestaureerd en waar mogelijk in de oorspronkelijke harmonieuze staat hersteld.